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Auf einer durch radioaktive Verseuchung als unbewohnbar geltenden Insel werden einzigartige Pflanzen und zwei zwergenhafte Mädchen entdeckt. Als die Mädchen von dem Geschäftsmann Nelson entführt werden, stellt sich dies als fataler Fehler heraus, denn die Insel besitzt einen mächtigen Schutzgott. Schon bald schlüpft aus einem Riesenei eine Raupe, die sich auf den Weg macht, die Entführten zurück zu holen. Auf ihrem Weg der Zerstörung gelangt das Tier nach Tokio, wo es sich verpuppt und als Schmetterlingsgottheit Mothra in die Lüfte steigt, um die Mädchen zu befreien, auch wenn dies die Zerstörung von Großstädten und den Verlust von Menschenleben bedeutet. Nelson aber ahnt noch nicht, was auf ihn zukommt und treibt weiter sein Spiel. Mothra ihrerseits ist nicht aufzuhalten ...